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Oct 13, 2023

Adattamenti di Pseudoxylaria verso un pettine

The ISME Journal volume 17, pagine 733–747 (2023) Cita questo articolo 2406 Accessi 2 citazioni 16 Dettagli metriche alternative La caratterizzazione di antichi cladi di simbionti fungini è necessaria per

The ISME Journal volume 17, pagine 733–747 (2023)Citare questo articolo

2406 accessi

2 citazioni

16 Altmetrico

Dettagli sulle metriche

La caratterizzazione degli antichi cladi di simbionti fungini è necessaria per comprendere il processo evolutivo alla base dello sviluppo della simbiosi. In questo studio, abbiamo studiato un taxon sottogenerico distinto di Xylaria (Xylariaceae), denominato Pseudoxylaria, i cui membri sono stati isolati esclusivamente dal giardino dei funghi delle termiti agricole. Gli pseudoxylaria sono presenti in modo poco appariscente nei giardini fungini attivi delle colonie di termiti ed emergono solo sotto forma di stromi vegetativi, quando il favo del fungo non è più presidiato (strategia "sit and wait"). Le conoscenze sulle conseguenze genomiche e metaboliche della loro associazione, tuttavia, sono rimaste scarse. Sfruttando colture vitali di Pseudoxylaria provenienti da diverse colonie di termiti, abbiamo ottenuto i genomi di sette e i trascrittomi di due isolati di Pseudoxylaria. Utilizzando un confronto basato sull'intero genoma con membri a vita libera del genere Xylaria, documentiamo che l'associazione è stata accompagnata da riduzioni significative delle dimensioni del genoma, del contenuto dei geni codificanti le proteine ​​e di ridotte capacità funzionali legate alla degradazione ossidativa della lignina, risposte allo stress e produzione di metaboliti secondari. Studi funzionali basati su test di crescita e co-coltivazioni fungo-fungo, abbinati all'analisi del frazionamento isotopico, hanno dimostrato che Pseudoxylaria antagonizza solo moderatamente la crescita del fungo alimentare termite Termitomyces, ed estrae invece nutrienti dalla biomassa del fungo alimentare per la propria crescita. Abbiamo anche scoperto che Pseudoxylaria è ancora in grado di produrre metaboliti strutturalmente unici, come esemplificato dall’isolamento di due nuovi metaboliti, e che il repertorio di prodotti naturali era correlato all’attività antimicrobica e antifeeding degli insetti.

Le Macrotermitinae sono l'unica stirpe di termiti ad aver acquisito simbionti fungini del genere Termitomyces (famiglia Lyophyllaceae) come fonte di cibo [1,2,3,4]. Il Termitomyces viene coltivato dai lavoratori in strutture simili a sughero chiamate "pettini di funghi", che vengono mantenute in camere situate all'interno della colonia sotterranea e sono note anche come "giardini fungini" [3]. Per propagare il fungo alimentare, i lavoratori più giovani ingeriscono materiale vegetale insieme alla biomassa di Termitomyces e utilizzano lignocellulosa escreta e feci arricchite di spore per creare nuovi favi di funghi su cui Termitomyces è in grado di prosperare (Fig. 1A). Le termiti hanno diversi livelli di misure di difesa per proteggere questa simbiosi nutrizionale obbligata, a partire da livelli individuali più bassi di misure igieniche fino a un livello collettivo più elevato, chiamato anche immunità sociale [5,6,7,8]. Nonostante queste misure preventive, i giardini fungini ospitano in modo poco appariscente membri di un sottogenere fungino distinto di Xylaria (Ascomycota: Xylariaceae), comunemente indicato come Pseudossilaria associata alle termiti [9,10,11,12,13,14,15], che emergono solo come stromi vegetativi da materiale a pettine di nidi di termiti in deterioramento o inattivi (Fig. 1B) [16]. Sebbene numerosi studi abbiano fornito approfondimenti sulla loro relazione coevolutiva con la simbiosi delle termiti che coltivano i funghi, il ruolo ecologico della Pseudoxylaria rimane dibattuto [1, 7]. Sebbene pochi rapporti suggeriscano un ruolo commensale nel supportare la degradazione della biomassa all'interno dell'ambiente del favo [10, 17], altri studi che analizzano le co-colture di Termitomyces-Xylaria hanno suggerito una relazione antagonista. Poiché i ceppi di Xylaria a vita libera inibiscono la crescita di Termitomyces più intensamente rispetto ai loro parenti associati alle termiti [7, 18, 19], è stato ipotizzato che un comportamento antagonista ridotto potrebbe consentire a Pseudoxylaria di eludere i meccanismi di difesa di una colonia di termiti sana e, una volta che le condizioni sono favorevoli a superare il mutualista fungino [10,11,12,13,14,15,16].

Un pettine di fungo maturo da una colonia di Macrotermes natalensis con noduli fungini contenenti spore di un ceppo di Termitomyces, B stromi di Pseudoxylaria che emergono dal pettine di fungo dopo incubazione per otto giorni in assenza di termiti e colture fungine axeniche CE di ceppi di Pseudoxylaria isolati da diverse termiti tumuli cresciuti su piastre di agar con, C Pseudoxylaria sp. Mn132, D Pseudoxylaria sp. X3-2 ed E Pseudoxylaria sp. Mn153.